Økonomistyrelsens første arbejdsområde er at understøtte kundernes administration, styring og implementering af systemer og koncepter. Administration er her støttefunktion til kerneopgaverne i den offentlige sektor, og Økonomistyrelsen søger at minimere de ressourcer, der anvendes på administration. Økonomistyrelsens andet store arbejdsområde er driften af egne forvaltningsopgaver, som giver bedre kvalitet og billigere løsninger til kunderne, da Økonomistyrelsen kan tage udgangspunkt i egne erfaringer.